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Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo

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Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo
Revista Brasileira de Ornitologia 15 (2) 267-279
junho de 2007
Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo rupestre da
Chapada Diamantina, Bahia
Caio Graco Machado 1, Aline Góes Coelho 1,2, Cyrio Silveira Santana 1,2 e Marcos Rodrigues 3
Universidade Estadual de Feira de Santana, DCBIO, Laboratório de Ornitologia e Mastozoologia. BR 116 - km 03, Campus Universitário.
Caixa Postal 252-294, CEP 44360-460. Feira de Santana, BA, Brasil. E-mails: [email protected], [email protected], [email protected]
com.br
1
2
Programa de Pós-graduação em Botânica, Universidade Estadual de Feira de Santana.
Departamento de Zoologia, ICB, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG, Brasil. CEP: 31270-901. E-mail: [email protected]
mono.icb.ufmg.br
3
Recebido em 17 de novembro de 2006; aceito em 22 de maio de 2007
ABSTRACT. Hummingbirds and their flowers in the ‘campos rupestres’ of Chapada Diamantina, Bahia, northeastern Brazil. We surveyed the
hummingbird community occurring on the high altitude rocky fields (“campos rupestres”) of Chapada Diamantina, state of Bahia in northeastern Brazil,
evaluating its seasonal pattern of association with the local plant community. Field work was carried out from March 2003 to January 2004 at Parque
Municipal de Mucugê, city of Mucugê. Seven hummingbird species were recorded visiting 36 plant species. Only two species, Chlorostilbon lucidus
and Phaethornis pretrei, were considered residents. The remaining five species occurred at the study site mainly during the wet season. Chlorostilbon
lucidus was the most generalist species, visiting 30 plant species, being the sole visitor of 11 species. Also, C. lucidus was the most aggressive species at
territorial defense. Considering all plants visited by the hummingbirds, 30 plant species flourished in both wet and dry season, with three species flourishing exclusively during the dry season and three during the wet season. This pattern is somewhat different than that documented for other regions,
where the number of flowering plants usually peaks during the wet season. Out of the 36 plant species found to be associated with the local hummingbird community, 14 showed ornithophilous and 19 fit the enthomophilous syndromes; the three remaining species showed a mix of ornithophilous and
chiropterophilous syndromes. For some of the non-ornithophilous plants recorded, hummingbirds might be acting as their truly pollinators.
Key words: Hummingbird, ornithophily, pollination, phenology, campo rupestre, Chapada Diamantina
RESUMO. Foram registradas as espécies de beija-flores que ocorrem em uma área de campo rupestre da Chapada Diamantina, BA, seus padrões
sazonais e a comunidade de plantas visitadas. Os trabalhos de campo foram realizados de março de 2002 a janeiro de 2004, com 18 expedições de
cinco dias cada ao Parque Municipal de Mucugê, Mucugê. Foram registradas sete espécies de beija-flores visitando 36 espécies de plantas. Destas
aves, apenas duas espécies, Chlorostilbon lucidus e Phaethornis pretrei, foram consideradas como residentes, permanecendo na área ao longo de todo
o ano. As demais ocorreram principalmente no período chuvoso. Chlorostilbon lucidus foi a mais generalista, forrageando 30 diferentes espécies de
plantas, sendo o visitante exclusivo de 11 delas. Esta foi também a espécie mais agressiva na defesa de seus territórios. Do conjunto de plantas visitadas por beija-flores, 30 floresceram tanto na estação seca como na chuvosa, sendo que três exclusivamente na estação seca e outras três exclusivamente
na chuvosa. Este padrão difere do encontrado em outras áreas estudadas, onde ocorre uma maior riqueza de espécies floridas na estação chuvosa.
Apenas 14 espécies das plantas estudadas foram categorizadas como ornitófilas; 19 espécies utilizadas são tipicamente entomófilas, enquanto que três
apresentam síndrome mista entre a ornitofilia e quiropterofilia. Para algumas espécies não-ornitófilas, os beija-flores podem estar atuando como seus
polinizadores efetivos.
Palavras-chave: Beija-flores, ornitofilia, polinização, fenologia, campo rupestre, Chapada Diamantina.
Muitas espécies de plantas necessitam, durante seu ciclo
reprodutivo, da contribuição de animais vertebrados como
vetores de pólen ou dispersores de suas sementes (Howe e
Smallwood 1982, Bawa 1990) e, frequentemente, as interações destas plantas com os animais se dão através de especializações em ambos os grupos (Stiles 1981).
Quanto à polinização, as plantas e os animais que as polinizam evoluíram de modo que houvesse sintonia entre a
morfofisiologia floral e a morfologia, o sistema sensorial e
comportamento de forrageio de seu visitante (Faegri e Pijl
1980). Neste contexto, segundo estes autores, flores ornitófilas são aquelas que têm as aves como vetores de pólen. Os
troquilídeos podem ser responsáveis pela polinização de até
15% das espécies de plantas de uma comunidade na Região
Neotropical (Feinsinger 1983).
As investigações sobre a utilização de plantas ornitófilas
e não-ornitófilas como recursos para os beija-flores têm demonstrado que estas últimas podem representar significativa
porção em sua dieta, havendo influência de fatores como competição, disponibilidade de recursos e sazonalidade (Snow e
Snow 1986, Arizmendi e Ornelas 1990, Araujo 1996, Araujo
e Sazima 2003).
No Brasil, a maior parte dos trabalhos, quando enfocam
as comunidades de plantas e de beija-flores, se baseia em dados obtidos através de coletas pontuais (e.g. Snow e Snow
1980, 1986, Snow e Teixeira 1982, Vasconcelos e Lombardi
2001). Poucos estudos sobre comunidades foram realizados
em períodos mais extensos, considerando os ciclos sazonais
e fenológicos (Araujo 1996, Sazima et al. 1996, Buzato et al.
2000, Araujo e Sazima 2003, Kaehler et al. 2005, Machado
268
Caio Graco Machado, Aline Góes Coelho, Cyrio Silveira Santana e Marcos Rodrigues
e Semir 2006). São mais escassos, ainda, os estudos sobre os
beija-flores e seus recursos florais em vegetação de campo
rupestre, sobretudo na Cadeia do Espinhaço (Vasconcelos e
Lombardi 2001, Romão 2002), região de grande diversidade
e um elevado grau de endemismo de espécies vegetais (Giulietti et al. 1997).
O presente trabalho objetivou determinar quais as espécies de beija-flores ocorrem em uma área de campo rupestre
da Chapada Diamantina, Bahia e seus padrões sazonais, além
de investigar a composição da comunidade de plantas que é
utilizada por estas aves, avaliando os atributos florais e a fenologia de floração.
parque e em seu entorno, ocorrendo também pequenas manchas de mata semi-decídua e campos gerais (Harley e Simmons 1986, Faustino e Machado 2006). O campo rupestre é
caracterizado por ocorrer em áreas com afloramentos rochosos
em altitudes acima de 900 m e ser formado por estrato herbáceo com arbustos retorcidos, que variam entre 1 e 1,5 m de
altura. São frequentes as espécies capazes de crescer em solos
oligotróficos ou de hábito rupícola, sendo as famílias mais comuns Asteraceae, Fabaceae, Bromeliaceae, Orchidaceae, Eriocaulaceae, Xyridaceae, Melastomataceae, Lentibulariaceae e
Velloziaceae (Harley e Simmons 1986, Giulietti et al. 1997).
Coleta de dados. Foram realizadas 18 expedições à área de
estudo, sendo seis bimestrais, de fevereiro a dezembro de
2002, e doze mensais, de janeiro a dezembro de 2003. Todas
as expedições tiveram duração de cinco dias. Durante as expedições, foram realizadas, a cada dia, sessões de observações
naturalísticas, utilizando-se o método do indivíduo focal (Altmann 1974) a olho nu ou com auxílio de binóculos 8 X 30,
junto às plantas ornitófilas e não ornitófilas registradas sendo
visitadas por beija-flores.
Plantas ornitófilas têm como características a presença
flores de antese diurna, inodoras, de coloração conspícua (ou
de suas estruturas anexas), com a produção de grande quantidade de néctar, porém com baixa concentração de açúcares
(cerca de 25%) e com seus nectários afastados das partes férteis, normalmente expostas (Faegri e Pijl 1980), sendo que as
plantas que utilizam os beija-flores para sua polinização são
as mais especializadas, apresentando flores pendentes e em
forma de tubo, adequadas à capacidade de vôo pairado destas
aves e aos seus longos e finos bicos.
Sempre que possível eram monitoradas, ao mesmo tempo,
mais de uma planta, de uma mesma ou de espécies diferentes.
As sessões de observação se iniciavam na aurora e findavamse no crepúsculo ou quando as flores das plantas monitoradas
fechavam-se.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo. A Chapada Diamantina é a parte norte da Cadeia do Espinhaço, no estado da Bahia, Brasil. É considerada
área de prioridade máxima para conservação (Silva et al. 2004),
uma vez que a região é de expressiva importância devido à elevada biodiversidade e a um grande número de espécies vegetais
endêmicas (Harley e Simmons 1986, Giulietti et al. 1997). Variados tipos vegetacionais ocorrem nesta formação, desde campestres até florestais (Giulietti et al. 1997, Machado 2005).
O presente estudo foi realizado no Parque Municipal de
Mucugê (PMM) (12°59’18” S e 41°20’27” W), em Mucugê,
na Serra de Sincorá, Chapada Diamantina, estado da Bahia,
Brasil. Situado a 950 m acima do nível do mar, o PMM tem
uma área de 450 ha (Stradmann 1998). O clima é caracterizado como semi-úmido, com estações chuvosa (outubro a março) e seca (abril a setembro) (Stradmann 1998). A pluviosidade média anual é de cerca de 1100 mm, com média de 600 mm
na estação seca e 1500 mm na estação chuvosa; a temperatura
média anual é de 20°C (Stradmann 1998).
O campo rupestre é o tipo vegetacional predominante no
Tabela 1. Ocorrência das espécies de beija-flores no Parque Municipal de Mucugê, Chapada Diamantina, Bahia, durante o ano de
2003 e seu padrão sazonal. As colunas sombreadas correspondem à estação chuvosa e as em branco, à estação seca.
Table 1. Hummingbirds recorded at Parque Municipal de Mucugê, Chapada Diamantina, Bahia, during 2003 and their pattern of seasonal
distribution. Shaded columns refer to the wet season; non-shaded columns refer to the dry season.
Sub-família/Espécies
Padrão Sazonal
Meses
J
F
M
A
M
x
x
x
J
J
A
S
O
N
D
Trochilinae
Amazilia lactea (Lesson, 1832)
x
Não residente
x
Não residente
Augastes lumachella (Lesson, 1838)
x
Colibri serrirostris (Vieillot, 1816)
x
x
x
x
x
Não residente
Chrysolampis mosquitus (Linnaeus, 1758)
x
x
x
x
x
Não residente
Calliphlox amethystina (Boddaert, 1783)
x
x
x
x
x
x
x
Chlorostilbon lucidus (Shaw, 1812)
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
Residente
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
Residente
Não residente
Phaethornitinae
Phaethornis pretrei (Lesson e Delattre, 1839)
Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo rupestre da Chapada Diamantina, Bahia
269
Tabela 2. Matriz das interações agressivas registradas para sete espécies de beija-flores no Parque Municipal de Mucugê, Chapada Diamantina, Bahia, no período de março de 2002 a dezembro de 2003. Para cada espécie foi feita a somatória dos eixos
horizontal (número de vezes que cada espécie atacou) e vertical (número de vezes que a espécie foi atacada), onde Σ1 = somatória
das interações inter-específicas e Σ2 = somatória total. Col: Colibri serrirostris; Pha: Phaethornis pretrei; Chl: Chlorostilbon
lucidus; Chr: Chrysolampis mosquitus; Aug: Augastes lumachella; Ama: Amazilia lactea; Cal: Calliphlox amethystina.
Table 2. Aggressive interactions among seven hummingbird species at Parque Municipal de Mucugê, Chapada Diamantina, Bahia, recorded
between March 2002 and December 2003. For each species sum values depicted on the horizontal and vertical axis represent, respectively,
the total number of attacks carried out against another species and the number of times attacks suffered from a different species, where Σ1 =
total number of inter-specific interactions and Σ2 = total number of inter-specific as well as intra-specific interactions. Col: Colibri serrirostris;
Pha: Phaethornis pretrei; Chl: Chlorostilbon lucidus; Chr: Chrysolampis mosquitus; Aug: Augastes lumachella; Ama: Amazilia lactea; Cal:
Calliphlox amethystina.
Espécies dominantes
Espécies subordinadas
Col
Pha
Chl
Chr
Aug
Ama
Cal
Σ1
Σ2
Col
1
2
1
1
5
5
Pha
1
3
4
7
8
Chl
8
1
38
14
3
29
55
93
Foram registradas as espécies de beija-flores avistadas
na área e aquelas que visitavam as flores das plantas monitoradas, observando se realizavam visitas legítimas ou ilegítimas. Visitas legítimas são aquelas em que a ave investe pela
frente da flor, podendo entrar em contato suas partes férteis e
impregnar-se de pólen, enquanto que nas visitas ilegítimas a
ave perfura a base da corola (ou utiliza perfurações pré-existentes), pilhando o néctar sem haver possibilidade de contato
com as anteras ou estigmas da flor.
Também foram registradas as interações agonísticas inter
e intra-específicos entre os beija-flores, sendo considerados
agonismos as manifestações agressivas, como perseguições
ou bicadas, não sendo computadas manifestações sonoras.
Para a determinação do padrão sazonal das interações dos
troquilídeos foram considerados apenas dados registrados
durante o ano de 2003, obtidos mensalmente. A identificação
dos beija-flores foi efetuada em campo, com auxílio de guia
(Grantsau 1988); a nomenclatura taxonômica seguiu as recomendações do CBRO (2006).
Em relação às plantas visitadas pelos troquilídeos, foram
registrados a concentração do néctar (açúcares hidrossolúveis), com uso de refratômetro de bolso, o período de antese
das flores, tipo de estrutura floral, o comprimento da corola
(para flores tubulosas ou pseudo-tubulosas), com uso de paquímetro e a coloração da flor e das estruturas anexas.
Utilizou-se a correlação de Spearman para relacionar o
comprimento do bico de beija-flores e do tubo de corola das
plantas. Dados sobre o comprimento de bicos de beija-flores
Chr
1
2
2
5
5
Aug
0
0
Ama
1
1
1
Cal
2
2
1
5
5
Σ1
10
2
9
21
3
33
0
78
-
Σ2
10
3
47
21
3
33
0
117
foram obtidos a partir de animais capturados em redes de neblina no PMM e também de registros disponíveis em literatura (Grantsau 1988, Vasconcelos e Lombardi 2001).
Herborizou-se partes férteis das espécies de plantas estudadas, que foram identificadas por especialistas da Universidade
Estadual de Feira de Santana (UEFS) e Universidade Estadual
de Campinas (UNICAMP). As exsicatas foram depositadas
no Herbário da Universidade Estadual de Feira de Santana
(HUEFS). A nomenclatura taxonômica das plantas segue a
orientação de Missouri Botanical Garden’s VAST (2006).
Para determinar a fenologia de floração foi registrada,
apenas nas expedições mensais realizadas durante o ano de
2003, a ocorrência de flores nas espécies de plantas visitadas
por beija-flores. A categorização dos padrões fenológicos de
floração seguiu Newstrom et al. (1994).
RESULTADOS
Foram registradas sete espécies de beija-flores no PMM:
Chlorostilbon lucidus, Calliphlox amethystina, Chrysolampis
mosquitus, Augastes lumachella, Colibri serrirostris, Amazilia lactea e Phaethornis pretrei (Tabela 1). Quatro outras
espécies, Eupetomena macroura (Gmelin, 1788), Thalurania glaucopis (Gmelin, 1788), Amazilia versicolor (Vieillot,
1818) e Amazilia fimbriata (Gmelin, 1788), ocorreram no
PMM (Machado 2005, T.C. Faustino, com. pess., 2006), porém não foram detectadas durante o período deste estudo.
270
Caio Graco Machado, Aline Góes Coelho, Cyrio Silveira Santana e Marcos Rodrigues
Apenas Chlorostilbon lucidus e Phaethornis pretrei ocorreram ao logo de todo o ano no PMM (Tabela 1).
Foram observadas 117 interações agonísticas entre as espécies de beija-flores. A tabela 2 apresenta a matriz das interações
agressivas registradas. Agonismos intra-específicos ocorreram
apenas em Chlorostilbon lucidus e Phaethornis pretrei, sendo
bastante comum na primeira espécie (38 eventos).
A correlação entre o comprimento dos bicos dos beija-flores e o do tubo das flores que forrageavam foi positiva, porém
não significativa (n = 52, r = 0,36, P ≥ 0,05).
Os beija-flores utilizaram 36 espécies de plantas distribuídas em 23 famílias (Tabela 3). Quatorze espécies foram
categorizadas como espécies ornitófilas, 19 como entomófilas e três como de síndrome mista (ornitofilia/quiropterofilia)
(Tabela 3).
Três espécies floresceram apenas na estação chuvosa (Hippeastrum aulicum, Aechmea bromeliifolia e Vochysia pyramidalis) e outras três exclusivamente na estação seca (Blepharodon nitidun, Ditassa retusa e Clusia melchiorii), enquanto
que 30 espécies floresceram em ambas as estações, sendo que
16 delas apresentaram padrão de floração do tipo longo e contínuo (Tabela 4).
DISCUSSÃO
Excetuando-se Phaethornis pretrei, Phaethornithinae, todas as espécies de beija-flores registradas pertencem à subfamília Trochilinae (Tabela 1). A ocorrência de uma única
espécie desta sub-família no PMM, assim como também registrada nos campos rupestres ao sul da Cadeia do Espinhaço
(Vasconcelos e Lombardi 2001) e em áreas serranas da Mata
Atlântica (Buzato et al. 2000, Machado e Semir 2006), reforça a sugestão de que a riqueza de espécies de fetornitíneos é
inversamente proporcional à altitude (Snow e Snow 1986).
Augastes lumachella é endêmica da Chapada Diamantina (Grantsau 1988) e tem sido observada apenas em áreas
de altitudes superiores a 1000 m (Romão 2002, Machado et
al. 2003, Machado 2005). A altitude parece impor um limite
na distribuição desta espécie, uma vez que sua ocorrência foi
rara no PMM, situado a 950 m de altitude, enquanto que em
áreas mais altas, próximas ao PMM em cota de 1000 m, a cerca de 5 km de distância, a espécie é bastante freqüente (Caio
G. Machado, obs.pess.).
Todas as demais espécies de beija-flores têm distribuição
geográfica mais ampla, ocorrendo também em ambientes da
Mata Atlântica (Sick 1997). A presença destes troquilídeos,
assim como de diversas outras espécies de aves, de plantas e
de aranhas migalomorfas, sugerem a existência de corredores
florestais extintos em torno dos rios Paraguaçu e de Contas,
que ligavam as matas litorâneas a leste com as matas interioranas da Chapada Diamantina (Machado 2005).
A ocorrência de Chrolostilbon lucidus e Phaethornis pretrei ao longo do ano no PMM as categorizaram como espécies
residentes (Tabela 1). A floração contínua de diversas espécies
de plantas, fornecem recursos suficientes para garantir sua
presença na área. As demais espécies de beija-flores desapareceram da área de estudo em determinados períodos do ano,
principalmente durante a estação seca. Como não se tratam
de espécies migratórias (Sick 1997), este padrão indica que
ocorrem deslocamentos populacionais para áreas mais ricas
em recursos alimentares, conforme também observaram Carvalhaes e Machado (prelo), em ambientes de campo rupestre
da Chapada Diamantina, Buzato et al. (2000) e Machado e
Semir (2006), na Mata Atlântica.
Os troquilíneos tendem a ser territorialistas e generalistas
quanto à exploração de recursos florais, enquanto que os fetornitíneos são mais especializados e apresentam estratégia de
forrageamento do tipo “rotas de captura”, ou seja, deslocamse por uma grande área em busca de recursos que, muitas vezes, encontram-se isolados (Feisinger e Colwell 1978).
Estas estratégias de forrageamento foram observadas durante este estudo. Troquilíneos permaneciam sempre junto a
concentrações de recursos, defendendo-os de outros beija-flores, através de interações agonísticas que eram mais comuns
no início da manhã, quando determinavam seus territórios.
Phaethornis pretrei, por sua vez, realizava visitas às flores
das plantas monitoradas em intervalos de cerca de 60 a 90
minutos, não permanecendo próximo a estas, indicando que
efetuava uma longa rota de visitas.
Indivíduos machos de Chlorostilbon lucidus marcavam
e defendiam territórios diferentes dos das fêmeas. Apesar de
ocorrer dimorfismo na plumagem, a forma e tamanho dos bicos de machos e fêmeas são similares, o que pode indicar serem potenciais competidores. Desta forma, o estabelecimento
de territórios distintos de forrageamento, através de interações agonísticas, garante a diminuição da competição intraespecífica.
A maioria dos registros de interações agonísticas envolvia
duas espécies de pequeno porte (Tabela 2): Amazilia lactea
e Chlorostilbon lucidus. Ambas interagiram de forma dominante com quatro espécies, dentre elas as de tamanho maior,
sendo que A. lactea foi subordinada apenas a Colibri serrirostris, de maior porte, enquanto que C. lucidus foi subordinada
a cinco espécies, principalmente por A. lactea.
O grande número de interações agonísticas entre Amazilia
lactea e Chlorostilbon lucidus (Tabela 2) foi conseqüência da
defesa de territórios contendo recursos florais comuns, pois
forrageiam em ambientes semelhantes (Sick 1997) e possuem
forma e comprimento de bicos similares (Grantsau 1988),
sendo competidores potenciais por uso de recursos florais.
Todos os troquilídeos realizaram visitas legítimas às flores que visitaram. Chlorostilbon lucidus explorou flores de
30 espécies de plantas, sendo o beija-flor visitante exclusivo
de 11 delas, enquanto que Phaethornis pretrei utilizou flores
de 17 espécies e visitou exclusivamente cinco delas; Colibri
serrirostris visitou oito espécies, sendo o único visitante de
Calliandra hygrophylla (Tabela 3). Estes dados demonstram
a relevância dos beija-flores na reprodução de várias espécies
de plantas de campo rupestre, uma vez que estes podem estar
Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo rupestre da Chapada Diamantina, Bahia
271
Tabela 3. Espécies de plantas visitadas por beija-flores, de março de 2002 a janeiro de 2004, no Parque Municipal de Mucugê,
Chapada Diamantina, Bahia, suas características florais, visitantes e síndrome de polinização. TF = Tipo de flor: tb = tubo, di =
disco, pt = pseudo-tubo, cp = campânula, go = goela, pi = pincel; BF = Beija-flores visitantes: Chl = Chlorostilbon lucidus, Pha
= Phaethornis pretrei, Col = Colibri serrirostris, Ama = Amazilia lactea, Chr: Chrysolampis mosquitus, Aug: Augastes lumachella, Cal = Calliphlox amethystina. S = Síndrome de polinização: Or = ornitofilia, En = entomofilia, Qu = quiropterofilia.
Table 3. Plant species visited by hummingbirds between March 2003 and January 2004 at Parque Municipal de Mucugê, Chapada Diamantina,
Bahia, their floral characteristics, visitors and pollination syndromes. TF = flower shape: tb = tube, di = disc, pt = pseudo-tube, cp = bell, go
= gullet, pi= brush, bf = hummingbird species: Chl = Chlorostilbon lucidus, Pha = Phaethornis pretrei, Col = Colibri serrirostris, Ama =
Amazilia lactea, Chr: Chrysolampis mosquitus, Aug: Augastes lumachella, Cal = Calliphlox amethystina. S = Pollination syndrome: Or =
ornithophily, En = enthomophily, Qu = chiropterophily.
Antese
Comprimento
do tubo da
corola (mm) ±
DP (n)
S
23,40 ± 2,45
(3)
diurna
141,00 ± 9,00
(5)
Or
Pha
púrpura
-
diurna
17,13 ± 0,91
(10)
En
Chl
tb
púrpura
-
diurna
4,57 ± 0,27 (10)
En
Chl,
Pha
tb
púrpura
-
diurna
5,93 ± 0,66
(10)
En
Chl
Blepharodon nitidun
(Vell.) J.F. Maca.
di
branca
-
diurna
-
En
Chl
Ditassa retusa Herb
di
branca
-
diurna
-
En
Chl
tb
púrpura
-
diurna
31,80 ± 2,43
(3)
En
Chl
Famílias
TF
Cor da corola e
anexos florais
Concentração
de néctar (%)
± DP, (n)
tb
vermelho
tb
Vernonia cotoneaster (Willd. Ex
Sprenger.) Less.
Moquinia kingii
(H.Rob.) Gamerro
Espécies
BF
Amarilidaceae
Hippeastrum aulicum
Herb.
Apocynaceae
Stipecouma peltigera
(Standelm.) Muell.
Arg.
Asteraceae
Asclepiadaceae
Bignoniaceae
Jacaranda irwinii
A.H. Gentry
Bromeliaceae
Hohenbergia ramageana Mez
tb
roxa/escapo vermelho
26,90 ± 3,14
(10)
diurna
6,29 ± 1,08 (10)
Or
Chl,
Pha,
Chr,
Ama,
Cal,
Col
Aechmea bromeliifolia Baker ex Benth
e Hook
tb
amarela/brácteas
vermelhas
15,90 ± 3,27 (4)
diurna
11,50 ± 4,80
(10)
Or
Chl
Neoregelia bahiana
(Ule) L.B. Smith
tb
roxa/brácteas
vermelhas
27,60 ± 3,27
(10)
diurna
45,80 ± 10,50
(10)
Or
Pha
Orthophytum albopictun Philcox
tb
branca/brácteas
vermelhas
25,25 ± 2,92
(10)
diurna
12,70 ± 1,13
(10)
Or
Chl,
Pha,
Col
272
Caio Graco Machado, Aline Góes Coelho, Cyrio Silveira Santana e Marcos Rodrigues
Antese
Comprimento
do tubo da
corola (mm) ±
DP (n)
S
15,5 ± 2,7 (10)
diurna/noturna
27,6 ± 4,20
Or/Qu
amarela
17,50 ± 1,90
(10)
diurna
54,24 ± 1,27
(10)
Or
Pha
di
amarela
-
diurna
-
En
Chl
Clusiaceae
Clusia melchiorii
Gleason.
Ericaceae
di
branca
-
diurna
-
En
Chl
Gaylussacia virgata
Mart. ex Meissn.
var bahiensis Sleum
cp
branca
-
diurna
6,75 ± 0,54
(10)
En
Chl
Manihot jacobinensis
Muell. ex Arg.
pt
amarelada com
borda vermelha
38,66 ± 3,32 (5)
diurna
17,30 ± 0,26 (5)
En
Chl
Manihot reniformis
Pohl
pt
amarelada
com borda vermelha
20,20 ± 0,83
(5)
diurna
12,48 ± 1,68 (5)
En
Chl
Camptosema coriaceum Benth
tb
vermelha
34,84 ± 8,18
(10)
diurna
28,66 ± 1,19
(10)
Or
Chl,
Pha,
Chr
Periandra mediterranea (Vell. Conc.)
Taubert
go
roxa
-
diurna
-
En
Chl,
Chr
Chl,
Pha,
Chr,
Ama,
Col
Famílias
TF
Cor da corola e
anexos florais
Concentração
de néctar (%)
± DP, (n)
Micranthocereus purpureus (Guerke) F.
Ritter
tb
rosa
Campanulaceae
Siphocampylus
imbricatus (Cham.)
G. Don
Convolvulaceae
tb
Aniseia nitens Choisy
Espécies
BF
Cactaceae
Pha
Euphorbiaceae
Fabaceae
Gentianaceae
Prepusa montana
Mart.
tb
amarela
17,00 ± 1,80
(10)
diurna/ noturna
39,13 ± 1, 62
(10)
Or
/
Qu
di
branca
-
diurna
-
En
Chl,
Chr,
Cal
tb
vermelha
23,00 ± 3,24
(10)
diurna
37,47 ± 2,43
(10)
Or
Chl,
Pha
En
Chl,
Chr,
Ama,
Cal
Humiriaceae
Humiria balsamifera
(Aubl.) J. St.-Hil.
Loganiaceae
Spigelia pulchella
Mart.
Lythraceae
Cuphea ericoides
Cham. e Schlech.
var pithyusa St. Hill.
go
púrpura
-
diurna
Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo rupestre da Chapada Diamantina, Bahia
Famílias
Espécies
TF
Cor da corola e
anexos florais
Concentração
de néctar (%)
± DP, (n)
pt
vermelha
16,15 ± 3,00
(10)
273
Antese
Comprimento
do tubo da
corola (mm) ±
DP (n)
S
diurna/noturna
26,19 ± 3,31
(10)
Or
Chl,
Pha
Or
Chl,
Pha,
Chr,
Ama,
Cal,
Col
Or
Col
-
Qu/ Or
Chl,
Chr,
Cal,
Col
BF
Malvaceae
Pavonia luetzelburgii
Guerke var cordata
Choisv.
Mimosaceae
Calliandra mucugeana Renv.
pi
vermelha
18,03 ± 2,06
(10)
diurna
Calliandra hygrophylla McKinder e
Lewis
pi
vermelha
19,05 ± 5,04
(10)
diurna
Calliandra viscidula
Benth.
16,85 ± 3,15
(10)
-
Orchidaceae
Cattleya elongata
Rodr.
go
púrpura
-
diurna/ noturna
-
En
Chl,
Pha
Palicourea marcgravii A.St. Hil
tb
púrpura /cálice e
escapo vermelhos
25,50 ± 5,20
(10)
diurna
18,17 ± 2,21
(10)
Or
Chl,
Pha
Manettia cordifolia
Mart.
tb
vermelha
19,30 ± 4,95
(10)
diurna
47,28 ± 3,39
(10)
Or
Chl,
Pha
pt
amarela
-
diurna
En
Chl,
Aug
tb
branca arroxeada
-
diurna/noturna
En
Chl
En
Chl,
Pha,
Chr,
Ama,
Col,
Aug
Rubiaceae
Sterculiaceae
Walteria cinerescens
A.S.Hill.
Verbenaceae
Lantana camara L.
Stachytarpheta crassifolia Schrad.
azul
19,20 ± 1,68
(10)
tb
tb
tb
5,79 ± 0,53 (10)
diurna
16,62 ± 2,03
(10)
amarela
24,41 ± 10,40
(10)
diurna
14,18 ± 0,94
(10)
En
Chl,
Chr,
Cal,
Col
vermelha
23,52 ± 2,89
(10)
diurna
63,61 ± 6,63
(10)
Or
Pha
Vochysiaceae
Vochysia pyramidalis
Mart.
Velloziaceae
Barbacenia blanchetii (Goeth. e Henr)
Menezes
274
Caio Graco Machado, Aline Góes Coelho, Cyrio Silveira Santana e Marcos Rodrigues
atuando como seus únicos vetores de pólen, viabilizando seu
sucesso reprodutivo.
Estudos realizados em outras áreas registram correlação
positiva entre o tamanho do tubo da corola e o comprimento
do bico dos beija-flores que as visitam (Arizmendi e Ornelas 1990, Vasconcelos e Lombardi 2001). Por outro lado, esta
correlação não tem sido encontrada em comunidades da Mata
Atlântica (Buzato 1995; Fischer 1994; Sazima et al. 1996;
Araujo 1996; Machado e Semir 2006). No presente estudo, a
correlação entre tamanho dos bicos dos beija-flores e profundidade das corolas das flores que visitavam, ainda que positiva, não foi significativa (n = 52, r = 0,36, P ≥ 0,05). Espera-se
que a acessibilidade ao néctar em flores de corola longa seja
desigual aos beija-flores com comprimento de bicos diferentes (Brown e Bowers 1985, Fenster 1991), uma vez que corolas longas tendem a impedir que visitantes de bico curto possam ter acesso ao néctar. Porém, foi observado que, no PMM,
espécies de bico longo também visitaram espécies de corola
curta (como Phaethornis pretrei que visitou flores de Hohenbergia ramageana e de Vernonia cotoneaster e Chlorostilbon
lucidus que visitou flores de Jacaranda irwinii e de Manettia cordifolia), influenciando neste resultado. Desta forma,
corrobora-se a sugestão feita por Buzato (1995) e Machado
(2000), de que se deve ter cautela quanto ao estabelecimento
de padrões na relação entre tamanho de bico de beija-flor e de
profundidade da corola das flores que exploram.
No PMM foram registradas 36 espécies de plantas sendo
utilizadas por beija-flores. Vasconcelos e Lombardi (2001)
registraram 53 espécies sendo visitadas por estas aves nos
campos rupestres da porção sul da Cadeia do Espinhaço, no
estado de Minas Gerais. A maior riqueza encontrada por estes
autores é decorrente de uma amostragem espacial maior, com
registros feitos em seis diferentes localidades.
Apesar de ambientes campestres serem menos diversos
que áreas florestais, a riqueza de espécies de plantas exploradas por beija-flores registrada no PMM foi bastante similar ao
reportado em estudos conduzidos em diversas áreas de florestas. Na Mata Atlântica do estado de São Paulo, Araujo (1996)
registrou 26 espécies de plantas sendo visitadas por beijaflores em mata litorânea; Buzato et al. (2000) encontraram 33
espécies em mata litorânea e 28 espécies em matas altitudinais a 1000 m e a 1500 m; e Machado (2000), em área serrana
(1000 m), contabilizou 43 espécies de plantas nas quais os
beija-flores forragearam. Nestas comunidades foram registradas, em média, 11 espécies de beija-flores, riqueza também
semelhante à encontrada no PMM (11 espécies registradas,
sendo que apenas sete observadas neste estudo).
Uma única espécie de planta, Lantana camara, de ampla
distribuição geográfica, ocorreu tanto no PMM como entre
àquelas registradas por Vasconcelos e Lombardi (2001) ao
sul da Cadeia do Espinhaço e apenas nove gêneros de plantas foram comuns aos dois estudos: Aechmea (Bromeliaceae),
Siphocampylus (Campanulaceae), Calliandra (Mimosaceae), Cuphea (Lythraceae), Pavonia (Malvaceae), Barbacenia
(Velloziaceae), Lantana e Stachytarpheta (ambas Verbenace-
ae) e Vochysia (Vochysiaceae). Estas diferenças regionais na
composição deste segmento da flora da Cadeia do Espinhaço,
constituído por plantas que são utilizadas por beija-flores, decorrem da grande diversidade florística desta formação, bastante desigual em sua extensão, sobretudo nos campos rupestres, muitas vezes isolados em “ilhas altitudinais”, contendo
comunidades de plantas singulares (Giulietti et al. 1997).
É relevante a importância da família Bromeliaceae como
recurso floral para beija-flores, uma vez que, em várias localidades, contribui com um grande número de espécies (Snow
e Snow 1986, Sazima et al. 1996, Araujo 1996, Araujo et al.
2004, Kaehler et al. 2005, Machado e Semir 2006), podendo
compor cerca de 40% do total da comunidade de plantas utilizadas por estas aves (Machado 2000).
No PMM, entretanto, apenas quatro espécies de bromélias foram registradas sendo visitadas por beija-flores. Ainda
podem ocorrer no PMM algumas espécies de bromélias ornitófilas que não floresceram no período de realização deste estudo, como a recém descrita Orthophytum mucugense Wand.
e Conceição (Wanderley e Conceição 2006), endêmica da
região. Vasconcelos e Lombardi (2001) também registraram
uma baixa riqueza de bromeliáceas sendo visitadas por beijaflores nos campos rupestres ao sul da Cadeia do Espinhaço
(seis espécies).
A baixa riqueza de bromélias em campo rupestre se deve,
principalmente, à estrutura vegetacional. Bromeliáceas podem
ser terrícolas, rupícolas, epifíticas ou facultativas e, quanto à
tolerância à luminosidade, esciófilas ou heliófilas (Benzing
1980). Em ambientes onde existem vários estratos vegetacionais, como em áreas florestadas, as espécies podem se estabelecer nos diversos micro-ambientes disponíveis, entre solo e
o dossel, com distintas condições de sombreamento e aeração
(Araujo et al. 2004, Machado e Semir 2006). Em campo rupestre, ambiente composto basicamente por estrato herbáceo,
são raras ou inexistentes as condições para estabelecimento
de espécies epífitas e esciófilas, o que reduz a possibilidade
de colonização de espécies exigentes a este tipo de hábito e
tolerância à luz.
Dentre as bromeliáceas do PMM, destaca-se Hohenbergia
ramageana por ser um recurso importante para quase todas
as espécies de beija-flores registradas (Tabela 3). Além de
abundante, apresenta floração contínua (Tabela 4) e sua corola curta permite o acesso ao néctar tanto para espécies de
beija-flores de bico curto como de bico longo.
Três espécies de Calliandra (Mimosaceae) tiveram suas
flores visitadas por beija-flores. Este gênero agrega várias espécies que são utilizadas por beija-flores e morcegos. Calliandra hygrophylla e C. mucugeana são espécies herbáceas que
têm flores vermelhas agrupadas em uma inflorescência, formando uma estrutura do tipo pincel. Ambas ocorrem em manchas, sendo que a primeira é restrita às margens de cursos
d’água, onde não ocorre a outra espécie. Calliandra viscidula
tem porte arbustivo e apresenta inflorescência branca, permanecendo aberta ao longo de um dia e uma noite, quando é
provavelmente visitada por morcegos; as flores senescentes
Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo rupestre da Chapada Diamantina, Bahia
275
Tabela 4. Período de floração das espécies de plantas cujas flores foram visitadas por beija-flores no Parque Municipal de Mucugê, Chapada Diamantina, Bahia, durante o ano de 2003. As colunas sombreadas correspondem à estação chuvosa e as em branco,
à estação seca. Padrão fenológico de floração: Br = breve, In = intermediário, Lo = longo, Co = contínuo, Sb = sub-anual, An
= anual, Sp = supra-anual.
Tabela 4. Flowering period of plant species visited by hummingbirds at Parque Municipal de Mucugê, Chapada Diamantina, Bahia, during the
2003 year. Shaded columns refer to the wet season; non-shaded columns refer to the dry season. Phenology pattern of flowering: Br = short, In
= intermediate, Lo = long, Co = continuous, Sb = sub-annual, An = annual, Sp = supra-annual.
Espécies
Hippeastrum aulicum
Stipecouma peltigera
Vernonia cotoneaster
Moquinia kingii
Blepharodon nitidun
Ditassa retusa
Jacaranda irwinii
Hohenbergia ramageana
Aechmea bromeliifolia
Neuregelia bahiana
Orthophytum albopictun
Micranthocereus purpureus
Siphocampilus imbricatus
Aniseia nitens
Clusia melquiorii
Gaylussacia virgata
Manihot jacobinensis
Manihot reniformis
Camptosema coriaceum
Periandra mediterranea
Prepusa montana
Humiria balsamifera
Spiguela pulchella
Cuphea ericoides
Pavonia luetzelburgii
Calliandra mucugeana
Calliandra hygrophylla
Calliandra viscidula
Cattleya elongata
Palicourea marcgravii
Manettia cordifolia
Walteria cinerescens
Lantana camara
Stachytarpheta crassifolia
Vochysia pyramidalis
Barbacenia blanchetii
Meses
J
F M
x x
x x
x x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
A M
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
J
A S O N D
x x x x
x x x x
x x x
x
x x x
x x x x x
x
x
x
x
x
x x x x x
x x
x x
x
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x
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x x x
x x x x x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
J
x
x
x
x
x
x
Padrão fenológico
de floração
Br, An
Lo, Co
Lo, Co
In, An
In, An
In, An
Lo, An
Lo, Co
In, An
Br, Sp
In, An
Br, Sb
Lo, Sb
Lo, Co
Br, Na
Lo, Co
Lo, Co
In, Sb
Lo, Co
In, Sb
In, Sb
Lo, Co
Lo, Co
Lo, Co
Lo, Co
Lo, An
Lo, An
Lo, co
Br, An
Lo, Co
Lo, Co
Lo, Co
Lo, An
Lo, Co
In, An
In, Sb
276
Caio Graco Machado, Aline Góes Coelho, Cyrio Silveira Santana e Marcos Rodrigues
se tornam rosadas, contrastando com a coloração branca das
inflorescências jovens, o que pode funcionar como mecanismo de atração visual aos beija-flores, que as visitam durante
o dia.
A fabácea Camptosema coriaceum é bastante comum em
vários tipos de formações vegetacionais da Chapada Diamantina e apresenta adaptação à ornitofilia, pois suas pétalas
vermelhas formam um pseudo-tubo, adaptadas às visitas de
troquilídeos. Há registros de ser utilizada por beija-flores em
outras áreas da Chapada Diamantina, tanto em campo rupestre (Romão 2002) como em áreas de cerrado e caatinga (Caio
G. Machado, obs. pess.).
Por outro lado, Periandra mediterranea tem atributos florais típicos da entomofilia. É visitada por abelhas, seus potenciais polinizadores, e também por beija-flores, sobretudo
na estação seca. Mesmo efetuando visitas legítimas às suas
flores, estas aves atuam como pilhadores, uma vez que dificilmente se impregnariam com seu pólen, pois suas anteras
são poricidas e a liberação dos grãos de pólen apenas ocorre
quando submetidas às vibrações produzidas pelo batimento
de asas das abelhas.
As famílias Rubiaceae, Malvaceae, Amaryllidaceae, Velloziaceae e Cactaceae têm sido reportadas em outros estudos
como recursos florais utilizados por beija-flores (Sazima e Sazima 1990, Buzato et al. 1994, Passos e Sazima 1995, Piratelli
1997, Vasconcelos e Lombardi 2001, Castro e Oliveira 2001,
Romão 2002, Bastos 2005, Colaço et al. 2006). Manettia cordifolia e Palicourea marcgravii (Rubiaceae) apresentam floração longa e contínua (Tabela 4), têm floração abundante e
são importantes recursos para as duas espécies de beija-flores
residentes, Chlorostilbon lucidus e Phaethornis pretrei, seus
exclusivos visitantes.
Na porção sul da Cadeia do Espinhaço, Vasconcelos e
Lombardi (2001) registraram a família Asteraceae como a que
mais contribuiu em número de espécies que foram visitadas
por beija-flores (oito espécies), enquanto no PMM a contribuição de espécies desta família foi menor, com apenas duas
espécies reportadas (Moquinia kingii e Vernonia conoteaster),
ambas tipicamente entomófilas.
Do total de espécies visitadas por beija-flores no PMM,
apenas 38,8% foram categorizadas como ornitófilas, enquanto as entomófilas totalizaram 52,7% (Tabela 3). Três espécies
foram categorizadas como apresentando síndrome mista de
polinização (ornitófilas/quiropterófilas): Calliandra viscidula, Prepusa montana e Micranthocereus purpureus. Estudo
realizado com esta última espécie, no PMM, demonstrou que,
apesar de ser visitada por beija-flores, o morcego filostomídeo
Glossophaga soricina (Pallas 1766) é o efetivo polinizador
desta cactácea (Bastos 2005). Nos campos rupestres da região
sul da Cadeia do Espinhaço, as espécies não-ornitófilas representaram 39,6% do total de espécies visitadas por beija-flores
(Vasconcelos e Lombardi 2001), o que sugere que, para ambiente de campo rupestre, a utilização de recursos não-ornitófilos é bastante importante para a manutenção das populações
de troquilídeos.
Em outros tipos de ambientes, as espécies não-ornitófilas
compõem de 15 a 20% dos recursos utilizados por beija-flores, sendo principalmente exploradas em períodos de escassez
de recursos, durante a estação mais seca (Brown e Bowers
1985, Fenster 1991, Arizmendi e Ornelas 1990, Araujo 1996,
Buzato et al. 2000, Machado 2000). No PMM, entretanto, os
beija-flores visitaram plantas não-ornitófilas ao longo de todo
o ano, corroborando o fato de serem aves flexíveis quanto ao
uso de recursos e com uma acentuada capacidade exploratória
e de memorização (Pike 1978).
O néctar das espécies não-ornitófilas pode funcionar como
um importante suprimento em um período de escassez de recursos florais, sobretudo para os beija-flores residentes. As espécies menos hábeis em utilizar recursos não-ornitófilos e/ou
menos agressivas em demarcar territórios deixam a área em
busca de locais mais ricos em recursos, como provavelmente
ocorreu com Colibri serrirostris, Amazilia lactea, Calliphlox
amethystina e Chrysolampis mosquitus durante este estudo.
A quantidade de néctar nas flores de algumas espécies
não-ornitófilas é diminuta, não tendo sido possível a coleta
de amostras (Vernonia cotoneaster, Moquinia kingii, Jacaranda irwini, Cuphea ericoides, Ditassa retusa, Blepharodum
nitidum, Gaylussacia virgata, Cattleya elongata, Lantana camara, Periandra mediterranea, Clusia melchiorii, Walteria
cinerescens, Aniseia nitens e Humiria balsamifera). Mesmo
assim, os beija-flores faziam visitas freqüentes às flores destas
espécies. A pequena quantidade de néctar disponível por flor
provavelmente é compensada pela abundância de flores existentes nestas espécies, que eram visitadas em sessões quase
contínuas de forrageamento.
A priori, sob o ponto de vista das plantas não-ornitófilas,
os beija-flores atuam como pilhadores, saqueando néctar destinado aos seus polinizadores efetivos. Entretanto, em algumas espécies esta interação pode ser diferente. Na verbenácea Stachytarpheta crassifolia, abundante na área de estudo
e tipicamente psicófila (polinizada por borboletas) não foram
verificados quaisquer registros destes ou de outros insetos
visitando suas flores, mas apenas de beija-flores (seis espécies) que a visitavam com muita freqüência e, visivelmente,
tinham seus bicos impregnados por seus grãos de pólen. Em
outra área da Chapada Diamantina, Romão (2002) também
registrou visitas exclusivas de beija-flores em S. crassifolia.
Assim, nesta espécie, os beija-flores provavelmente estão atuando como seus polinizadores efetivos e não como pilhadores
de néctar.
Neste contexto, o detalhamento das investigações da biologia floral e o estudo dos sistemas reprodutivos das espécies de plantas não-ornitófilas, visitadas por beija-flores, pode
atestar que a relevância destas aves como importantes agentes
polinizadores nas comunidades vegetais neotropicais ainda
pode estar subestimada, restrita, sobretudo, às assembléias de
espécies ornitófilas.
Em outros ambientes tropicais se verifica uma maior riqueza de espécies de plantas utilizadas por troquilídeos floridas na estação chuvosa (Fischer 1994, Buzato 1995, Araujo
Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo rupestre da Chapada Diamantina, Bahia
277
1996, Machado 2000, Machado e Semir 2006). Neste período, os fatores climáticos são mais favoráveis, com maiores
índices de temperatura e de pluviosidade, resultando em uma
alta produtividade primária (Poulin et al. 1992).
No PMM, a semelhança na riqueza de espécies floridas
registradas em ambas as estações (30 espécies) pode ter sido
influenciada pelo regime de chuvas ocorrente em 2003, considerado atípico para o padrão documentado na Chapada Diamantina (Stradmann 1998). Ocorreram chuvas torrenciais nos
meses de junho e julho, período normalmente seco. As chuvas
fora de época podem ter induzido a floração de várias espécies
que, por estarem adaptadas às condições xéricas dos campos
rupestres, apresentam uma resposta rápida diante da disponibilidade de recursos hídricos. Ainda assim, ocorreram diferenças na disponibilidade de recursos aos beija-flores, uma vez
que a abundância de indivíduos floridos em cada uma destas
estações foi significativamente diferente, havendo uma maior
densidade de indivíduos floridos na estação chuvosa que na
seca (Santana e Machado 2003).
No PMM, 16 espécies de plantas visitadas por beija-flores
tiveram sua fenofase de floração classificada como longa e
contínua (Tabela 4). Em comunidades na Mata Atlântica, o
número de espécies que apresentam este padrão fenológico é
bastante inferior, variando de nenhuma (Araujo 1996) a quatro espécies (Machado 2000). Nestas comunidades, a floração
contínua da comunidade ocorre principalmente pela alternância seqüencial da floração das diversas espécies de plantas
que as compõem que por espécies com floração contínua (Buzato 2000, Araujo et al. 1994, 2004, Fischer e Araujo 1995,
Machado 2000, Machado e Semir 2006).
Para a comunidade vegetal, a floração seqüencial é uma
estratégia que assegura grande vantagem reprodutiva, pois
garante a permanência dos beija-flores polinizadores continuamente na área: quando os primeiros indivíduos de uma
espécie florescem, já contam com a disponibilidade de seus
polinizadores. Por outro lado, sob a perspectiva destas aves,
a floração contínua da comunidade de plantas que visitam garante recursos ao longo do ano.
original; e a N.M.R. Rodrigues pelo apoio constante. A.G.
Coelho foi bolsista PIBIC/CNPQ (proc. 111079/2002-0) e
C.S. Santana foi bolsista PROBIC/UEFS; M. Rodrigues agradece ao CNPq (processo n. 473428/2004-0) pelo apoio.
AGRADECIMENTOS
Benzing, D.H. (1980) The biology of the bromeliads. California: Mad River Press.
Agradecemos ao programa PRODOC/FAPESB e à Universidade Estadual de Feira de Santana pelo financiamento
deste projeto; à Prefeitura Municipal de Mucugê, BA, pelo
apoio logístico e pelo suporte dos Srs. O. Oliveira e E. Ribeiro Jr. durante os trabalhos de campo no Parque Municipal
de Mucugê; ao Laboratório de Ornitologia e Mastozoologia/
UEFS pelo uso da infra-estrutura; aos biólogos C.E.C. Nunes, M.C.B. Gomes, T.C. Faustino, A.M. Alves, S.S.Bastos,
L. Bauer e M. Colaço pelo valioso auxílio nas atividades de
campo; aos Drs. L.P. Queiroz, A. Rapinni, J. Semir, A.M. Giulietti, F. França, R.M. Harley pelo auxílio na identificação das
espécies de plantas, e aos Drs. F.A.R. Santos, M.C.P. Aguiar,
M.G.S. Gomes e H.P. Bautista pelas críticas ao manuscrito
REFERÊNCIAS
Altmann, S. A. (1974). Observational study of behavior sampling methods. Behavior 49: 229-265.
Araujo, A.C. (1996) Beija-flores e seus recursos florais numa
área de planície costeira do litoral norte de São Paulo.
Dissertação de Mestrado. Campinas: Universidade Estadual de Campinas.
__________ e M. Sazima (2003) The assemblage of flowers
visited by hummingbirds in the capões of southern Pantanal, Mato Grosso do Sul, Brazil. Flora 198: 427-435.
__________, E.A. Fischer e M.Sazima (1994) Floração seqüencial e polinização de três espécies de Vriesea (Bromeliaceae) na região de Juréia, sudeste do Brasil. Rev.
Bras. Bot. 17: 113-118.
__________, __________e __________ (2004) As bromélias
na região do Rio Verde. Em: Estação Ecológica JuréiaItatins. Ambiente físico, flora e fauna. Marques, O.A.V.
e Duleba, W. (eds). São Paulo: Holos Editora.
Arizmendi, M.C. e J.F. Ornelas (1990) Hummingbirds and
their floral resources in a tropical dry forest in Mexico.
Biotropica 22: 172-180.
Bastos, S.S. (2005) Fenologia, biologia floral e dispersão de duas
espécies de cactos colunares Micranthocereus purpureus
(Guerke) F. Ritter e Stephanocereus luetzelburgii (Vumpel) N.P. Taylor e Eggli no Parque Municipal de Mucugê
na Chapada Diamantina. Dissertação de Mestrado. Feira
de Santana: Universidade Estadual de Feira de Santana.
Bawa, K.S. (1990) Plant-pollinator interactions in tropical
rain forests. Ann. Rev. Ecol. Evol. Syst. 21: 399-422.
Brown, J.H. e M.A. Bowers (1985) Community organization
in hummingbirds: relationships between morphology
and ecology. Auk 102:251-269.
Buzato, S. (1995) Estudo comparativo de flores polinizadas
por beija-flores em três comunidades da Mata Atlântica
no Sudeste do Brasil. Tese de Doutorado. Campinas:
Universidade Estadual de Campinas.
__________, M.Sazima e I. Sazima (1994) Pollination of
three species of Abutilon (Malvaceae) intermediate between bat and hummingbird flower syndromes. Flora
189:327-334.
278
Caio Graco Machado, Aline Góes Coelho, Cyrio Silveira Santana e Marcos Rodrigues
__________, __________ e __________ (2000) Hummingbird-pollinated floras at three Atlantic Forest sites. Biotropica 32: 824-841.
Carvalhaes, A. e C.G. Machado (no prelo) As aves da Chapada Diamantina. Em: Funch, L.S. (Ed.). História Natural
da Serra do Sincorá/Parque Nacional da Chapada Diamantina. São Carlos: Rima Editora.
Castro, C.C. e P.E.A.M Oliveira (2001) Reproductive biology
of the protandrous Ferdinandusa speciosa Pohl (Rubiaceae) in southeastern Brazil. Rev. Bras. Bot. 24:167172.
CBRO [Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos] (2006)
Lista Primária de Aves do Brasil. http://www. http://
www.cbro.org.br/CBRO/index.htm.
Colaço, M.A.S., R.B.S. Fonseca, S.M. Lambert, C.B.N. Costa, C.G. Machado e E.L. Borba (2006) Biologia reprodutiva de Melocactus glaucescens Buining e Brederoo
e M. pauscispinus G. Heinen e R. Paul (Cactaceae), na
Chapada Diamantina, Nordeste do Brasil. Rev. Bras.
Bot. 29:239-249.
Faegri, K. e L. Pijl, (1980) The principles of pollination ecology. New York: Pergamon Press.
Faustino, T.C. e C.G. Machado (2006). Frugivoria por aves
em uma área de campo rupestre na Chapada Diamantina,
BA. Rev. Bras. Ornit. 14:137-143.
Feinsinger, P. (1983) Coevolution and pollination. Em: Futuyma, D. e Slatkin, M. (eds.) Coevolution. Sunderland:
Sinauer Associates Publishers.
__________ e R.K. Cowell (1978) Community organization
among neotropical nectar feeding birds. Amer. Zool.
18:779-795.
Fenster, C.B. (1991) Selection on floral morphology by hummingbirds. Biotropica 23: 98-101.
Fischer, E.A. (1994) Polinização, fenologia e distribuição
espacial de bromeliaceae numa comunidade de Mata
Atlântica, litoral sul de São Paulo. Dissertação de Mestrado. Campinas: Universidade Estadual de Campinas.
__________ e A.C. Araujo (1995) Spatial organization of a
bromeliad community in the Atlantic rainforest, southeastern Brazil. J. Trop. Ecol 11: 559-567.
Giulietti, A.M., J.R. Pirani e R.M. Harley (1997). Espinhaço
Range region, Eastern Brazil. Em: Davis, S.D, Heywood, V.H. Herrera-MacBryde, O., Villa-lobos, J. e
Hamilton, A.C. (eds.) Centers of plant diversity, a guide
and strategy for their conservation, v. 3. Oxford: Information Press.
Grantsau, R. (1988) Os beija-flores do Brasil. Rio de janeiro:
Ed. Expressão e Cultura.
Harley, R.M. e N.A. Simmons (1986) Florula of Mucugê –
Chapada Diamantina – Bahia, Brazil. Kew. Royal Botanic Gardens.
Howe, F.H. e J. Smallwood (1982) Ecology of seed dispersal.
Ann. Rev. Ecol. Evol. Syst. 13: 201-228.
Kaehler, M., I.G. Varassin e R.Goldenberg (2005) Polinização
em uma comunidade de bromélias em Floresta Atlântica
Alto-montana no Estado do Paraná, Brasil. Rev. Bras.
Bot. 28:219-228.
Machado, C.G. (2000) Distribuição espacial, fenologia e polinização de bromeliaceae na mata atlântica do alto da
Serra de Paranapiacaba, SP. Tese de doutorado. Campinas: Universidade Estadual de Campinas.
__________ (2005) Avifauna. Em: Juncá, F.A,, Funch, L.S.
e Rocha, W.F. (eds.) Biodiversidade e Conservação da
Chapada Diamantina. Brasília: Ministério do Meio Ambiente.
__________, T.A. Moreira, C.E.C. Nunes e C.O. Romão
(2003) Use of Micranthocereus purpureus (Guerke) F.
Ritter 1968 (Cactaceae) hairs in nests of Augastes lumachellus Lesson 1839 (Trochilidae, Aves). Sitientibus
- Série Ciências Biológicas 3:133-134.
__________ e J. Semir (2006) Fenologia da floração e biologia floral de bromeliáceas ornitófilas de uma área da
Mata Atlântica do sudeste brasileiro. Rev. Bras. Bot.
29(1): 161-172.
Missouri Botanical Garden’s VAST (2006). VAScular Trópicos, W3Tropicos, http://mobot.mobot.org/W3T/Search/
vast.html.
Newstrom, L.E., G.W. Franki, e H.G. Bake, (1994) A new
classification for plant phenology based on flowering
patterns in lowland tropical rain forest trees at La Silva,
Costa Rica. Biotropica 26: 141-159.
Passos, L. e M. Sazima (1995) Reproductive biology of the
distylous Manettia luteo-rubra (Rubiaceae). Bot. Acta.
73:2007-20021.
Pike, G.H. (1978) Optimal foraging in hummingbirds: testing
the marginal value theorem. Amer. Zool. 18:739-752.
Piratelli, A.J. (1997) Comportamento alimentar de beija-flores em duas espécies de Hippeastrum Herb. (Amaryllidaceae). Rev. Bras. Biol. 57:261-273.
Poulin, B., G. Lefebvre e R.McNeil (1992) Tropical avian
phenology in relation to abundance and exploitation of
food resources. Ecology 73:2295-2309.
Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo rupestre da Chapada Diamantina, Bahia
Romão, C.O. (2002) A comunidade de plantas visitadas por
beija-flores no alto do Morro do Pai Inácio, Chapada
Diamantina, Brasil. Dissertação de Mestrado. Feira de
Santana: Universidade Estadual de Feira de Santana.
Santana, C.S. e C.G. Machado (2003) A fenologia de floração das espécies de plantas visitadas por beija-flores em
uma área de campo rupestre na Chapada Diamantina,
BA. Em: Machado, C.G. (ed.) Resumos do XI Congresso
Brasileiro de Ornitologia. Feira de Santana, Bahia.
Sazima, M. e I. Sazima (1990) Hummingbird pollination in
two species of Vellozia (Liliiflorae: Velloziaceae) in
southeastern Brazil. Bot. Acta 103:83-86.
Sazima I., S. Buzato e M. Sazima (1996) An assemblage of
hummingbird-pollinated flowers in a montane forest in
southeastern Brazil. Bot. Acta. 109: 149-160.
Sick, H. (1997) Ornitologia Brasileira. Rio de Janeiro: Ed.
Nova Fronteira.
Silva, J.M.C., M. Tabarelli, M.T. Fonseca e L.V. Lins (2004).
Biodiversidade da Caatinga: áreas e ações prioritárias
para a conservação. Universidade Federal de Pernambuco.
Snow, D.W. e B.K. Snow (1980) Relationships between hummingbirds and flowers in the Andes of Colombia. Bull.
Br. Mus. Nat. Hist. (Zool.) 38: 105-139.
279
__________ e __________ (1986) Feeding ecology of hummingbirds in the Serra do Mar, southeastern Brazil.
Hornero 12: 286-296.
__________ e D.M. Teixeira, (1982) Hummingbirds and their
flowers in the coastal mountains of southeastern Brazil.
J. Ornith. 123: 446-450.
Stiles, F.G. (1981) Geographical aspects of bird-flower coevolution, with particular reference to Central America.
Ann. Miss. Bot. Gard. 68: 323-351.
Stradmann, M.P.S. (1998) Plano de Manejo – Parque Municipal de Mucugê. Mucugê: Projeto Sempre-Viva/ MMA/
PNMA/PED 96CV00027/96.
Vasconcelos, F.V e J.A. Lombardi (2001) Hummingbirds and
their flowers in the campos rupestres of southern Espinhaço Range, Brazil. Melopsittacus 4: 3-30.
Wanderley, M.G.L e A.A. Conceição (2006) Notas taxonômicas de uma nova espécie do gênero Orthophytum Beer
(Bromeliaceae) da Chapada Diamantina, Bahia, Brasil.
Sitientibus Série Ciências Biológicas 6:3-8.
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